鼬灵魂升天，佐助在与鼬交流后重新思考“一族是何物？村子是何物？忍者又是何物？”这时，水月和重吾带着在大蛇丸据点无意间找到的秘密卷轴来找佐助。佐助翻开卷轴，决定通过它解开心中疑惑。佐助回忆过去卡卡西的封邪法印，反向结印使出解邪法印，通过御手洗红豆身上的咒印复活了大蛇丸，然后带着水月、重吾与大蛇丸一起出发寻找答案。
在第四次忍界大战中，大蛇丸获取漩涡一族收纳堂的死神面具，切开腹部释放了被死神吞掉的灵魂，恢复了双手，利用佐助体内的四个白绝分身作为活体祭品，以秽土转生的形式复活了历代火影，期间历代火影对佐助讲述了鼬的生平、一族的历史、木叶的创立过程，在知晓一切后，佐助经过思考得出了要守护木叶的决定。为了继承哥哥的意志，佐助决定重返战场。途中遇到越狱逃出木叶的香燐，佐助对香燐道歉。众人兵分两路，佐助、重吾与历代火影前往“面具男”宇智波带土以及真正的宇智波斑（秽土转生）所在的战场，大蛇丸则带着水月、香燐前去支援现任五影。
使出“四赤阳阵”困住十尾，紧接着佐助也到达战场，并且对众人说出自己想法的改变，更说出自己要成为火影以改变村子的现状。第七班复活后，众多新生代忍者们对十尾发动了猛攻，忍者联军势如破竹，佐助的炎遁与鸣人的风遁在战斗中配合产生了巨大的威力，十尾也一度被压制。眼看着胜利在望，带土从异空间返回，将十尾吸收并成为了十尾人柱力。
面对能让所有忍术失效的强敌，众人感受到了前所未有的压力，而看到熟练操控九尾查克拉和仙人模式的鸣人，佐助的心中也再次冒出了不甘的念头。带土为了发动“无限月读”而释放出神树，眼见连鸣人都差不多无法再战，佐助主动上前劈开了神树树枝，重新激发了鸣人的斗志。为了应对十尾人柱力让忍术失效的能力，佐助的须佐能乎吸收适应了重吾的咒印转变成了仙术·须佐能乎，他和鸣人联手攻击实力最强的十尾人柱力带土，但还是被击倒在地。[52]为了重拾希望，鸣人和佐助最后孤注一掷，两人合力使用威装·须佐能乎，时隔多年，九尾再次披上了须佐能乎之铠。在过去同伴的合力下，带土终于受到了重创。众人成功解救出了被困在带土体内的尾兽。
战败后的带土决定赎罪，然而斑趁带土虚弱之际使
用黑绝控制带土发动轮回天生之术复活了秽土之躯的自己。佐助与鸣人、佐井对斑展开了攻击，结果斑使用火遁灰尘隐之术摆脱三人的纠缠，佐助刺穿了斑的右臂，斑感觉到佐助的万花筒写轮眼和自己一样是直勾玉，打算邀请佐助与自己联手，但被佐助拒绝。之后斑将九大尾兽重新捕获，准备成为十尾人柱力。
此时佐助被初代火影传授能与仙术查克拉呼应并使用束缚住斑的术，打算以此来阻止斑，而初代选择佐助的理由是他认为佐助很像斑的弟弟泉奈。佐助从空中对斑发起突袭，却被斑用“轮墓·边狱”定住，斑丝毫没顾念同族之情刺穿了佐助的心脏。
濒死之际佐助回忆起了鼬的话。此时从伊邪那美中重拾自我的药师兜来到战场，以仙人模式出现在佐助身边，他用自己的医疗忍术，配合已经研究完成的初代细胞加上二代提供的禁术对其进行救治。在精神世界里，佐助见到了传说中的六道仙人·大筒木羽衣，从六道仙人那儿佐助知道了一切的起源，得知自己是六道仙人长子因陀罗的转世。鸣人和佐助两人在选择了各自的道路后，接受了六道仙人的力量。
赠予的“轮回眼”和封印术式“阴之力”，能触碰斑的黑棒而不受影响，他利用二代目火影的飞雷神之术同鸣人汇合，与斑决战。[55]获得了六道仙人给予力量的二人实力今非昔比，佐助看穿了斑的轮墓·边狱，并分析出斑的影子每隔一段时间就要回归本体的弱点。
后来使用“天手力”将斑移动到自己与鸣人中间，两人合力欲将其封印，危机之中斑使用影子作为替身逃脱。为了对抗实力提升的二人，斑决定集齐自己的一对轮回眼。他以迅雷不及掩耳之势夺取了卡卡西的万花筒写轮眼，并将其放入自己的左眼处，接着斑发动神威进去异空间取回自己的另一只轮回眼。
第七班机缘巧合下再次齐聚。此时，斑集齐了自己的轮回眼，从异空间回归。斑同时施展轮墓和地爆天星对第七班展开了攻击，鸣人使出六道仙术和影分身对抗轮墓，佐助开启完全体须佐能乎飞上天空劈开地爆天星，而斑的所有攻击其实都只是在为自己发动无限月读争取时间。无限月读即将发动，佐助意识到形势不妙紧急返回地面，使用自己的须佐能乎将鸣人等人保护了起来，避免被无限月读的光芒照到。无限月读施放结束后，斑打算亲手消灭第七班，但此时却发生了一件令所有人匪夷所思的事情，黑绝突然从后面将斑贯穿，并声称自己代表的是传说中的“查克拉之祖”大筒木辉夜的意志。
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